Melbourne South Dragons (2006–2009)

Nach zwei Jahren am Australian Institute of Sport wurde Ingles im März 2006 von der neuen Franchise South Dragons aus Melbourne in der NBL Australasia als erster Spieler in der Club-Geschichte unter Vertrag genommen und erzielte bei seinem ersten Spiel 29 Punkte, was den Rekord bei dem Debüt eines australischen Rookies in der NBL darstellte. Am Ende der Spielzeit erhielt Ingles 2007 den „NBL Rookie of the Year Award“.

Am Ende ihrer dritten Spielzeit gewannen die South Dragons zusammen mit unter anderem seinem Nationalmannschaftskollegen Mark Worthington ihre erste Meisterschaft in der NBL. Anschließend wurde der Spielbetrieb der South Dragons bereits wieder eingestellt.

CB Granada (2009–2010)

Ingles, der zuvor bereits unter Beobachtung des NBA-Clubs Los Angeles Lakers stand, spielte in der NBA Summer League 2009 im Trikot der Golden State Warriors. Für die Spielzeit 2009/10 wechselte er jedoch dann nach Spanien in die Liga ACB zum andalusischen Verein aus Granada, wo er zweimal Spieler des Spieltags mit der größten Effektivität aller Spieler in der Liga war. Granada verpasste als Tabellenzehnter die Playoffs um die spanische Meisterschaft.

FC Barcelona (2010–2013)

Zu Beginn der folgenden Spielzeit wechselte Ingles im November 2010 zum Vizemeister FC Barcelona. Mit den Katalanen gewann er zweimal die spanische Meisterschaft 2011 und 2012, zweimal den Pokalwettbewerb Copa del Rey 2011 und 2013 sowie auch den Supercopa 2011. Nachdem man 2011 in der EuroLeague im Viertelfinale noch gegen den späteren Titelgewinner Panathinaikos Athen ausgeschieden war, erreichte man in den folgenden beiden Austragungen jeweils das Final-Four-Turnier. Nach einem dritten Platz 2012 im „kleinen Finale“ gegen Titelverteidiger Panathinaikos reichte es 2013 nur zu einem vierten Platz.

Maccabi Tel Aviv (2013–2014)

Zur Saison 2013/14 verließ Ingles Spanien und wechselte zum israelischen Serienmeister Maccabi aus Tel Aviv, der jedoch in der Vorsaison überraschend das Meisterschaftsfinale gegen Maccabi Haifa verloren hatte. Gleich in seiner ersten Saison bei Maccabi gewann Ingles mit der Mannschaft die EuroLeague. Nach der Titelverteidigung im israelischen Pokalwettbewerb holte man sich zum Saisonabschluss auch den Titel in der nationalen Meisterschaft gegen Titelverteidiger Maccabi Haifa zurück und gewann damit eine Triple Crown.

NBA (seit 2014)

Ingles unterschrieb am 29. September 2014 einen Vertrag bei den Los Angeles Clippers. Er wurde nach der Vorbereitungsphase aus dem Kader entlassen und kurze Zeit später von den Utah Jazz unter Vertrag genommen, für die er am 30. Oktober 2014 gegen die Houston Rockets sein NBA-Debüt gab. Im Sommer 2015 verlängerte er seinen Vertrag bei den Jazz um zwei Jahre. Er entwickelte sich bei den Jazz zu einem wichtigen Rollenspieler, so dass er im Juli 2017 erneut eine Vertragsverlängerung unterzeichnete.

Dadurch, dass Starspieler Gordon Hayward im gleichen Sommer die Jazz verließ, wurde Ingles zum neuen Stammspieler auf der Small-Forward-Position für die Jazz. Ingles legte infolgedessen mit 11,5 Punkte, 4,8 Assists und 4,2 Rebounds pro Spiel persönliche NBA-Bestwerte auf. Er traf zudem 46,7 % seiner Feld- und 44,0 % seiner Dreipunktwürfe. Mit den Jazz erreichte er die Playoffs. Im zweiten Spiel des Conference-Halbfinalspiel gegen die Houston Rockets erzielte Ingles, beim 116:108-Sieg der Jazz, mit 27 Punkten bei 7 getroffenen Dreipunktwürfen, einen persönlichen NBA-Höchstwert.

Am 30. Januar 2021 gelang Ingles eine historisch bedeutsame Leistung. Beim 120:101-Sieg der Jazz gegen die Dallas Mavericks überbot Ingles den Jazz-Rekord für getroffene Dreierpunktwürfe von John Stockton mit 846 Treffern für Utah. Ingles wurde am Ende der Saison bei der Wahl zum Best Sixth Man für den besten Bankspieler der Saison 2020/21 hinter seinem Mannschaftskollegen Jordan Clarkson Zweiter. In seiner Zeit in Utah traf Ingles insgesamt 1071 Dreipunktewürfe.

Am 9. Februar 2022 wurde Ingles im Rahmen eines Transfergeschäfts, an dem drei Mannschaften beteiligt waren, unter anderem im Austausch für Nickeil Alexander-Walker zu den Portland Trail Blazers geschickt. Aufgrund einer Knieverletzung bestritt er kein Spiel für die Blazers. Am 6. Juli 2022 unterzeichnete Ingles einen Vertrag über ein Jahr bei den Milwaukee Bucks.

Im Juli 2023 ging er nach Florida, als er von den Orlando Magic unter Vertrag genommen wurde.

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