Geobacter

Geobacter sulfurreducens

Systematik
Domäne: Bakterien (Bacteria)
Abteilung: Proteobacteria
Klasse: Deltaproteobacteria
Ordnung: Desulfuromonadales
Familie: Geobacteraceae
Gattung: Geobacter
Wissenschaftlicher Name
Geobacter
Lovley et al. 1995

Geobacter ist eine Gattung prokaryotischer Mikroorganismen. Geobacter ist anaerob und gehört in die Domäne der Lebewesen Bacteria.

Beschreibung

Die erste Isolation eines Stamms der späteren Gattung Geobacter erfolgte 1987 durch Derek Lovley aus Sedimenten des Potomac River. Die Gattung und ihre Typusart (G. metallireducens) wurden 1993 beschrieben und 1995 bestätigt. Der Namen „Geobacter“ bedeutet in etwa, dass der Organismus stabförmig ist (bacter) und unterirdisch vorkommt (Geo).

Der erste Kulturstamm, GS-15, kann amorphes Eisenoxid unter anaeroben Bedingungen zu extrazellulärem, feinkörnigem Magnetit reduzieren, wenngleich die Bakterien nicht magnetotaktisch sind. Die Eigenschaft, Metalle reduzieren zu können, führte zum Beiwort „metallireducens“ für die Typusart G. metallireducens.

Eine weitere bedeutende Geobacter-Art ist G. sulfurreducens. Die Art wurde aus Oberflächensedimenten eines Grabens in Norman (Oklahoma) isoliert, der mit Kohlenwasserstoffen verunreinigt war und 1994 beschrieben.

Die beiden ersten Arten, G. metallireducens und G. sulfurreducens, wurden als eng verwandt eingestuft und werden oft miteinander verglichen. Es sind anaerobe, dissimilatorische Eisenreduzierer, die Acetat als Elektronendonator und dreiwertiges Eisen [Fe(III)] als Elektronenakzeptor für ihren Energiestoffwechsel verwenden können. Statt des dreiwertigen Eisens kann von beiden Arten auch dreiwertiges Cobalt [Co(III)] für die Oxidation des Acetats verwendet werden.

Es liegt aber auch eine Reihe von Unterschieden zwischen den beiden Arten vor, wobei hauptsächlich die Typstämme (G. metallireducens GS-15 und G. sulfurreducens PCA) verglichen worden sind:

G. sulfurreducens kann Wasserstoff als Elektronendonator in Kombination mit Fe(III) als Elektronenakzeptor verwenden, während dies G. metallireducens nicht kann. Zum Zeitpunkt der Beschreibung (1994) war neben G. sulfurreducens kein weiterer Organismus bekannt, der die Fe(III)-Reduktion sowohl an die Oxidation von Wasserstoff als auch an die Oxidation von Acetat koppeln konnte. Ein weiterer Unterschied besteht in der Reduktion von Schwefel, die G. metallireducens nicht und G. sulfurreducens mit Wasserstoff als Elektronendonor durchführen kann (daher das Beiwort „sulfurreducens“, schwefelreduzierend). G. metallireducens kann vierwertiges Mangan [Mn(IV)] als terminalen Elektronenakzeptor verwenden und G. sulfurreducens kann das nicht. G. metallireducens kann mit Nitrat atmen und G. sulfurreducens kann das nicht. Weiterhin kann G. metallireducens verschiedene Alkohole und aromatische Verbindungen oxidieren, was G. sulfurreducens nicht kann. G. metallireducens konnte lediglich in einem Medium wachsen, dass Süßwasser entspricht, während G. sulfurreducens Eisenatmung in einem Medium betrieb, in dem der Salzgehalt der Hälfte von Meerwasser entsprach.

Beide Arten wurden sequenziert, zuerst das Genom von G. sulfurreducens (Beschreibung 2003) und dann das Genom von G. metallireducens (Beschreibung 2009); das ringförmige, bakterielle Chromosom von G. sulfurreducens umfasste 3.814.128 bp (Typstamm PCA), das von G. metallireducens von 3.997.420 bp (Typstamm GS-15). G. metallireducens wies zusätzlich ein Plasmid auf (pMET1, 13.762 bp). Ein Vergleich von bekannten Sequenzen und Eigenschaften wies darauf hin, dass sich G. metallireducens hinsichtlich seines Stoffwechsels, seiner Physiologie und seiner Genregulation dramatisch von anderen Geobacteraceae unterscheiden könnte.

Eigenschaften der Gattung

Wenn man zu Informationen über die beiden bekanntesten Arten (G. metallireducens und G. sulfurreducens) einige weitere Art-Beschreibungen hinzuzieht (G. anodireducens, G. bemidjiensis, G. bremensis, G. chapellei, G. grbiciae, G. hydrogenophilus, G. lovleyi, G. pelophilus, G. psychrophilus, G. toluenoxydans, G. uraniireducens), ergibt sich folgendes Bild:

  • Geobacter ist eine Gattung gramnegativer, chemoorganothropher Anaerobier, deren Zellen stäbchenförmig sind und die keine Sporen bilden.
  • Die Zellen sind häufig unbeweglich, können aber bei einigen Arten auch Geißeln ausbilden und dann beweglich sein. Die Größe der Zellen liegt häufig im Bereich von 1 bis 3 Mikrometer (µm) Länge und 0,5 bis 0,6 µm Durchmesser. Es gibt kürzere (0,8 µm), längere (4 µm), dünnere (0,3 µm) und dickere (0,8 µm) Zellen in dieser Gattung. Es sind häufig gerade Stäbchen, bei einigen Art leicht gekrümmte bis gekrümmte Stäbchen.
  • Besonderheiten in der Zell-Morphologie treten insofern auf, als dass manchmal neben Geißeln auch Pili ausgebildet werden und dass Vesikel vorhanden sein können. Einige Arten tendieren zur Klumpenbildung der Zellen.
  • Die optimalen Wachstumstemperaturen befinden sich meist im Bereich von 30 bis 35 °C, können aber auch niedriger liegen (bis zu 17 °C). Die bevorzugten pH-Werte sind meist leicht sauer bis neutral. Der für ein Wachstum günstige Salzgehalt im Medium entspricht häufig dem von Süßwasser; Stoffwechsel kann aber auch bei einer höheren Konzentration möglich sein (die der Hälfte von Meerwasser entspricht).
  • Geobacter sind bezüglich ihres Stoffwechsels Anaerobier; der Kontakt mit Sauerstoff wird manchmal vertragen (Aerotoleranz bei G. anodireducens).
  • Geobacter sind dissimilatorische Eisenreduzierer. Sie können die Oxidation von Acetat als Elektronendonator an die Reduktion von dreiwertigem Eisen [Fe(III)] als Elektronenakzeptor koppeln. Darüber hinaus sind je nach Geobacter-Art, bzw. je nach verwendetem Stamm, viele weitere Elektronendonatoren (z. B. Wasserstoff, verschiedene organische Säuren) und Elektronenakzeptoren möglich (z. B. vierwertiges Mangan [Mn(IV)], Antrachinon-2,6-disulfonat, Fumarat, Malat, Schwefel).

Besonderheiten beim Elektronentransfer

Geobacter-Zellen können in vielen Fällen Elektronen extrazellulär (also nach außerhalb der Zelle) übertragen; das wurde bereits beim ersten isolierten Stamm dieser Gattung festgestellt, da dieser amorphes Eisenoxid unter anaeroben Bedingungen zu extrazellulärem, feinkörnigem Magnetit reduzieren konnte. Der Sinn vom Elektronentransfer von oder nach außen ist die Nutzung von Redoxreaktionen für den Energiegewinn von Zellen. Bei amorphen Eisenoxid beispielsweise, ist die Aufnahme dieses unlöslichen terminalen Elektronenakzeptors in die Zelle nicht möglich, also werden die Elektronen nach außen abgegeben.

Geobacter-Arten nutzen einen direkten Elektronentransfer zwischen Arten (DIET) als eine Variante der Syntrophie, die zuerst für G. metallireducens und G. sulfurreducens beschrieben wurde. Bei DIET wird durch biologische Strukturen ein Weg für den extrazellulären Elektronenaustausch von Zelle zu Zelle hergestellt wird und für G. metallireducens sind mehrere DIET-Beziehungen bekannt: zu einer anderen Geobacter-Art (zu G. sulfurreducens,) und zu zwei Archaeen (zu Methanosarcina barkeri, und zu Methanosaeta harundinacea).

Eine allgemein bei Bakterien und Archaeen verbreitete Alternative zum DIET ist der Wasserstoff-Transfer zwischen Arten: ein Partner oxidiert organisches Material und reduziert mit den resultierenden Elektronen Protonen zu Wasserstoff und der andere Partner verwendet den Wasserstoff als Elektronendonator und reduziert mit den Elektronen einen terminalen Elektronenakzeptor (z. B. beim Bakterium Pelobacter carbinolicus und dem Archäon Methanosarcina barkeri ). Man darf annehmen, dass gerade bei Geobacter-Arten und bei deren Verwandten (Geobacteraceae) Kombinationen aus direkten und indirekten Varianten des Elektronentransfers vorkommen. Es gibt Untersuchungen zum Elektronentransfer zwischen den Arten durch die Unterstützung mit elektrisch (teilweise) leitfähigem Material, wie Magnetit, granulärer Aktivkohle, Biokohle und Kohlefasergewebe.

Geobacter-Arten können Pili ausbilden, die als mikrobielle Nanodrähte (englisch nanowires) wirken und dann „E-Pili“ genannt werden (z. B.). Untersuchungen haben gezeigt, dass beim DIET zwischen G. metallireducens und G. sulfurreducens bei beiden Partnern E-Pili vorkommen können, aber nur auf der Seite des Elektronendonator-Partners (G. metallireducens) notwendig sind, während der Elektronenakzeptor-Partner (G. sulfurreducens) diese nicht zwingend ausbilden muss. Die Nanodrähte bestehen aus Cytochrom OmcS und (dem noch 1000 mal leitfähigeren) OmcZ.

Systematik

Geobacter ist 1993 durch Lovley et al. als Gattung zusammen mit der Typusart Geobacter metallireducens beschrieben und 1995 durch die Internationale Vereinigung der Mikrobiologischen Gesellschaften (IUMS) anerkannt worden.

Die 16S-rRNA-Sequenz wies Geobacter als Mitglied der Deltaproteobacteria aus.

Geobacter ist die Typusgattung der Familie Geobacteriacea, die 2004 von Holmes et al. beschrieben und anerkannt wurde. Eine spätere, erneute Beschreibung dieser Familie verweist ebenfalls auf Geobacter als Typusgattung (Beschreibung 2005 und Anerkennung 2006).

Die aktuelle Einordnung und Nomenklatur ist in der LPSN ersichtlich. Aktuell umfasst Geobacter 19 Arten (Abruf 2019-05).

  • Geobacteraceae Holmes et al. 2004; übergeordnete Familie
    • Geobacter Lovley et al. 1995
      • Geobacter anodireducens Sun et al. 2014
      • Geobacter argillaceus Shelobolina et al. 2007
      • Geobacter bemidjiensis Nevin et al. 2005
      • Geobacter bremensis Straub and Buchholz-Cleven 2001
      • Geobacter chapellei Coates et al. 2001
      • Geobacter daltonii Prakash et al. 2010
      • Geobacter grbiciae Coates et al. 2001
      • Geobacter hydrogenophilus Coates et al. 2001
      • Geobacter lovleyi Sung et al. 2009
      • Geobacter luticola Viulu et al. 2013
      • Geobacter metallireducens Lovley et al. 1995; Typusart
      • Geobacter pelophilus Straub and Buchholz-Cleven 2001
      • Geobacter pickeringii Shelobolina et al. 2007
      • Geobacter psychrophilus Nevin et al. 2005
      • Geobacter soli Zhou et al. 2014
      • Geobacter sulfurreducens Caccavo et al. 1995
        • Geobacter sulfurreducens subsp. ethanolicus Viulu et al. 2014
        • Geobacter sulfurreducens subsp. sulfurreducens Viulu et al. 2014
      • Geobacter thiogenes (De Wever et al. 2001) Nevin et al. 2007
      • Geobacter toluenoxydans Kunapuli et al. 2010
      • Geobacter uraniireducens Shelobolina et al. 2008

Bedeutung

Durch ihren anaeroben, chemoorganotrophen Stoffwechsel haben Geobacter-Arten Bedeutung in unterirdischen Ökosystemen. Eine Untersuchung von landwirtschaftlich genutztem Boden lieferte beispielsweise Hinweise darauf, dass Geobacter-Arten in Soja-Feldern in den argentinischen Pampas einen großen Einfluss bei der mikrobiellen Stickstofffixierung haben.

Da Geobacter-Arten häufig Exoelektrogene sind und einen anaeroben, chemoorganotrophen Stoffwechsel haben, bieten sich Anwendungen an, die auf die Oxidation giftiger, organischer Verbindungen, auf die Reduktion von Schwermetallen oder auf die Gewinnung von Energie fokussiert sind. Die meisten Anstrengungen zu diesen Themengebieten lassen sich für die beiden Geobacter-Arten G. metallireducens und G. sulfurreducens finden.

Es gibt Untersuchungen zu der Frage, welche Arten von Mikroben eine gestellte Aufgabe bevorzugt übernehmen und die Geobacter-Arten bei der Elektrizitätsgewinnung aus Haushaltsabwasser favorisieren (z. B.). Bei technischen Anwendungen sind die Eigenschaften der Mikroben manchmal gleichzeitig nützlich wie hinderlich: bei G. lovleyi beispielsweise, ermöglicht sein anaerober Stoffwechsel zwar die Energiegewinnung mit Brennzoffzellen, die in künstlichen Feuchtgebieten wirksam sind, auf der anderen Seite kann seine geringe Toleranz gegenüber Sauerstoff jedoch sein Wachstum begrenzen.

Möglicherweise lassen sich verschiedene Aufgaben auch miteinander verbinden, z. B. Schadstoffabbau und Energiegewinnung: bei einer Untersuchung zur Nutzung von mikrobiellen Brennstoffzellen für den Abbau von Oxytetracyclin, in denen beide Elektroden (Anode und Kathode) eine biokompatible Oberfläche aufwiesen, blieben Geobacter-typische Zellen nach Ausreifung des Biofilms an der Anode erhalten.

Durch ihre Fähigkeit, Metalle zu reduzieren, sind Geobacter-Arten für die Umwandlung von giftigen und radioaktiven Schwermetallen, beispielsweise von Uran, interessant geworden. Geobacter reduzieren lösliche, sechswertige Uranyl-Kationen [U(VI)], so dass unlösliche Partikel mit vierwertigen Uran [U(IV)] entstehen. Die Pili wirken nicht nur als Reduktase, sondern halten die Bakterienzelle auch auf Abstand zum Uran, das nicht aufgenommen werden muss.

Geobacter können zu methanbildenden Archaeen syntrophische Beziehungen eingehen, indem sie über elektrisch leitfähige Pili (E-Pili, mikrobielle Nanodrähte) Elektronen für die Methanogenese liefern. Daher wurde häufig untersucht, wie sich die Zugabe von leitfähigem Material auf die Methanogenese auswirkt (z. B.). In einer Überblicksarbeit wird darauf eingegangen, dass nicht alle beobachtbaren Effekte automatisch auf einen direkten Elektronentransfer zwischen Arten (DIET) zurückgehen müssen, zumal DIET nur für zwei Paare (Ko-Kulturen: G. metallireducens—Methanosarcina barkeri und G. metallireducens—Methanosaeta harundinacea) sauber nachgewiesen wurde.

Datenbanken

Anmerkungen

  1. 1 2 Extrazelluläre Umwandlung von amorphem Eisenoxid zu Magnetit durch Mikroben: Das amorphe Eisenoxid ist eine unlöslische, chemische Verbindung, die einen geringen Grad der Kristallisation aufweist und sich extrazellulär, also außerhalb der Zellen von Mikroorganismen befindet. Bei der Reduktion von Fe(III) zu Fe(II), also bei der Übertragung von Elektronen auf dreiwertiges Eisen, entsteht Magnetit, ein Eisenoxid aus zwei- und dreiwertigem Eisen mit einer kristallinen Struktur.
  2. 1 2 3 Eisenreduzierer: Mikroorganismus, der Eisen reduziert, im Allgemeinen dreiwertiges Eisen [Fe(III)] zu zweiwertigem Eisen [Fe(II)]. Die dissimilatorische Eisenreduktion wird auch Eisenatmung genannt. Siehe auch Eisen#Externer Elektronendonor und -akzeptor.
  3. 1 2 DIET, direct interspecies electron transfer. Unmittelbare Elektronenübertragung zwischen Arten. Verwendung der Abkürzung, bzw. des Begriffs: Wang et al. 2016, PMID 26973614.
  4. ↑ Exoelektrogen: Ein „Exoelektrogener“ ist ein Mikroorganismus, der zum Elektronentransfer nach außerhalb der Zelle oder von außerhalb der Zelle in der Lage ist. Siehe auch Mikrobielle Brennstoffzelle#Aufbau, en:Exoelectrogen.

Einzelnachweise

  1. 1 2 3 IUMS: Validation of the Publication of New Names and New Combinations Previously Effectively Published Outside the IJSB: List No. 54. In: International Journal of Systematic Bacteriology. 45, 1995, S. 619, doi:10.1099/00207713-45-3-619.
  2. 1 2 3 4 5 D. R. Lovley, S. J. Giovannoni, D. C. White, J. E. Champine, E. J. Phillips, Y. A. Gorby, S. Goodwin: Geobacter metallireducens gen. nov. sp. nov., a microorganism capable of coupling the complete oxidation of organic compounds to the reduction of iron and other metals. In: Archives of microbiology. Band 159, Nummer 4, 1993, S. 336–344, PMID 8387263.
  3. 1 2 3 Derek R. Lovley, John F. Stolz, Gordon L. Nord, Elizabeth J. P. Phillips: Anaerobic production of magnetite by a dissimilatory iron-reducing microorganism. In: Nature. 330, 1987, S. 252, doi:10.1038/330252a0.
  4. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 F. Caccavo, D. J. Lonergan, D. R. Lovley, M. Davis, J. F. Stolz, M. J. McInerney: Geobacter sulfurreducens sp. nov., a hydrogen- and acetate-oxidizing dissimilatory metal-reducing microorganism. In: Applied and environmental microbiology. Band 60, Nummer 10, Oktober 1994, S. 3752–3759, PMID 7527204, PMC 201883 (freier Volltext).
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  6. 1 2 B. A. Methé, K. E. Nelson, J. A. Eisen, I. T. Paulsen, W. Nelson: Genome of Geobacter sulfurreducens: metal reduction in subsurface environments. In: Science (New York, N.Y.). Band 302, Nr. 5652, 12. Dezember 2003, ISSN 1095-9203, S. 1967–1969, doi:10.1126/science.1088727, PMID 14671304.
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  11. 1 2 3 J. D. Coates, V. K. Bhupathiraju, L. A. Achenbach, M. J. Mclnerney, D. R. Lovley: Geobacter hydrogenophilus, Geobacter chapellei and Geobacter grbiciae, three new, strictly anaerobic, dissimilatory Fe(III)-reducers. In: International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology. Band 51, Pt 2, März 2001, ISSN 1466-5026, S. 581–588, doi:10.1099/00207713-51-2-581, PMID 11321104.
  12. ↑ Youlboong Sung, Kelly E. Fletcher, Kirsti M. Ritalahti, Robert P. Apkarian, Natalia Ramos-Hernández: Geobacter lovleyi sp. nov. strain SZ, a novel metal-reducing and tetrachloroethene-dechlorinating bacterium. In: Applied and Environmental Microbiology. Band 72, Nr. 4, April 2006, ISSN 0099-2240, S. 2775–2782, doi:10.1128/AEM.72.4.2775-2782.2006, PMID 16597982, PMC 1448980 (freier Volltext).
  13. ↑ Umakanth Kunapuli, Michael K. Jahn, Tillmann Lueders, Roland Geyer, Hermann J. Heipieper: Desulfitobacterium aromaticivorans sp. nov. and Geobacter toluenoxydans sp. nov., iron-reducing bacteria capable of anaerobic degradation of monoaromatic hydrocarbons. In: International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology. Band 60, Pt 3, März 2010, ISSN 1466-5026, S. 686–695, doi:10.1099/ijs.0.003525-0, PMID 19656942.
  14. ↑ Evgenya S. Shelobolina, Helen A. Vrionis, Robert H. Findlay, Derek R. Lovley: Geobacter uraniireducens sp. nov., isolated from subsurface sediment undergoing uranium bioremediation. In: International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology. Band 58, Pt 5, Mai 2008, ISSN 1466-5026, S. 1075–1078, doi:10.1099/ijs.0.65377-0, PMID 18450691.
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  17. 1 2 3 4 A. E. Rotaru, P. M. Shrestha, F. Liu, B. Markovaite, S. Chen, K. P. Nevin, D. R. Lovley: Direct interspecies electron transfer between Geobacter metallireducens and Methanosarcina barkeri. In: Applied and Environmental Microbiology. Band 80, Nummer 15, August 2014, S. 4599–4605, doi:10.1128/AEM.00895-14, PMID 24837373, PMC 4148795 (freier Volltext).
  18. 1 2 3 Amelia-Elena Rotaru, Pravin Malla Shrestha, Fanghua Liu, Minita Shrestha, Devesh Shrestha: A new model for electron flow during anaerobic digestion: direct interspecies electron transfer to Methanosaeta for the reduction of carbon dioxide to methane. In: Energy Environ. Sci. Band 7, Nr. 1, 2014, ISSN 1754-5692, S. 408–415, doi:10.1039/C3EE42189A (rsc.org [abgerufen am 7. Mai 2019]).
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  20. ↑ Souichiro Kato, Kazuhito Hashimoto, Kazuya Watanabe: Methanogenesis facilitated by electric syntrophy via (semi)conductive iron-oxide minerals. In: Environmental Microbiology. Band 14, Nr. 7, Juli 2012, ISSN 1462-2920, S. 1646–1654, doi:10.1111/j.1462-2920.2011.02611.x, PMID 22004041.
  21. ↑ Souichiro Kato, Kazuhito Hashimoto, Kazuya Watanabe: Microbial interspecies electron transfer via electric currents through conductive minerals. In: Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. Band 109, Nr. 25, 19. Juni 2012, ISSN 1091-6490, S. 10042–10046, doi:10.1073/pnas.1117592109, PMID 22665802, PMC 3382511 (freier Volltext).
  22. ↑ Souichiro Kato, Kazuhito Hashimoto, Kazuya Watanabe: Microbial interspecies electron transfer via electric currents through conductive minerals. In: Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. Band 109, Nr. 25, 19. Juni 2012, ISSN 1091-6490, S. 10042–10046, doi:10.1073/pnas.1117592109, PMID 22665802, PMC 3382511 (freier Volltext).
  23. ↑ Souichiro Kato, Kazuhito Hashimoto, Kazuya Watanabe: Microbial interspecies electron transfer via electric currents through conductive minerals. In: Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. Band 109, Nr. 25, 19. Juni 2012, ISSN 1091-6490, S. 10042–10046, doi:10.1073/pnas.1117592109, PMID 22665802, PMC 3382511 (freier Volltext).
  24. ↑ Shanshan Chen, Amelia-Elena Rotaru, Pravin Malla Shrestha, Nikhil S. Malvankar, Fanghua Liu: Promoting interspecies electron transfer with biochar. In: Scientific Reports. Band 4, 21. Mai 2014, ISSN 2045-2322, S. 5019, doi:10.1038/srep05019, PMID 24846283, PMC 4028902 (freier Volltext).
  25. ↑ Shanshan Chen, Amelia-Elena Rotaru, Fanghua Liu, Jo Philips, Trevor L. Woodard: Carbon cloth stimulates direct interspecies electron transfer in syntrophic co-cultures. In: Bioresource Technology. Band 173, Dezember 2014, ISSN 1873-2976, S. 82–86, doi:10.1016/j.biortech.2014.09.009, PMID 25285763.
  26. ↑ Gemma Reguera, Kevin D. McCarthy, Teena Mehta, Julie S. Nicoll, Mark T. Tuominen, Derek Lovley: Extracellular electron transfer via microbial nanowires. In: Nature. Band 435, Nr. 7045, 2005, S. 1098–1101, doi:10.1038/nature03661.
  27. 1 2 Toshiyuki Ueki, Kelly P. Nevin, Amelia-Elena Rotaru, Li-Ying Wang, Joy E. Ward, Trevor L. Woodard, Derek R. Lovley: Strains Expressing Poorly Conductive Pili Reveal Constraints on Direct Interspecies Electron Transfer Mechanisms. In: ASM Journals: mBio. Band 9, Nummer 4, 10. Juli 2018; doi:10.1128/mBio.01273-18, PMID 29991583, PMC 6050967 (freier Volltext).
  28. ↑ Nikhil S. Malvankar: Behind the paper: An Ultra-Stable Protein Nanowire Made by Bacteria Provides Clues to Combating Climate Change. Auf: nature portfolio - Microbiology Community, 2. Februar 2023.
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