Als Comedian und Schauspieler

Gemeinsam mit Matthew Holness schrieb Ayoade die Komödie Garth Marenghi’s Fright Knight, in der er 2000 auch auftrat. Er erhielt einen Perrier Comedy Award als Co-Autor und Darsteller im nachfolgenden Stück zu Fright Knight, Garth Marenghi’s Netherhead. 2004 brachten Ayoade und Holness die Hauptfigur in der Parodie Garth Marenghi’s Darkplace ins Fernsehen zu Channel 4, in der Ayoade auch mitspielte. Ayoades Figur aus Darkplace (Dean Learner) wurde 2006 für die Comedy-Talkshow Man to Man with Dean Learner (Channel 4) verwendet. Die unterschiedlichen Gäste wurden von Holness gespielt.

Größere Bekanntheit, auch über Großbritannien hinaus, erlangte Ayoade durch seine Rolle in der Comedy-Serie The IT Crowd, von der vier Staffeln gedreht und in Deutschland und Österreich auf Comedy Central ausgestrahlt wurden. Dort spielt er Maurice Moss, der brillant im Umgang mit Technik, jedoch sozial unterentwickelt ist.

2005 spielte er Ned Smanks in der Sitcom Nathan Barley.

Im Herbst 2012 war er neben Ben Stiller, Vince Vaughn und Jonah Hill im Kinofilm The Watch – Nachbarn der 3. Art zu sehen.

Als Regisseur

Ayoade war Regisseur der Musikvideos Fluorescent Adolescent, Crying Lightning und Cornerstone der Arctic Monkeys und Run Away der Super Furry Animals. Er übernahm auch die Regie bei Standing Next To Me und My Mistakes Were Made For You der Last Shadow Puppets, Oxford Comma und Cape Cod Kwassa Kwassa von Vampire Weekend, Vlad the Impaler von Kasabian (mit Noel Fielding) und Heads Will Roll der Yeah Yeah Yeahs. 2008 war Ayoade als bester Regisseur für die UK Music Video Awards nominiert und im Folgejahr gewann er den NME Award.

2004 wirkte Ayoade als Regisseur, Drehbuchautor und Schauspieler in der Rockoper AD/BC: A Rock Opera, die 2004 auf BBC Three zu sehen war.

Sein Debüt als Filmregisseur feierte Richard Ayoade 2010 mit der Dramedy Submarine. 2013 verfilmte er Dostojewskis Novelle Der Doppelgänger unter dem Titel The Double mit Jesse Eisenberg und Mia Wasikowska in den Hauptrollen, Ayoade schrieb das Drehbuch und führte Regie. Beide Filmprojekte wurden von der Kritik gelobt.

Weiterhin führte er Regie in der 19. Episode der zweiten Staffel (Critical Film Studies) der US-Sitcom Community.

Als Schriftsteller

2014 veröffentlichte Ayoade sein Debüt Ayoade on Ayoade: A Cinematic Odyssey, ein ironischer Blick auf seinen Einfluss aufs Filmgeschäft. Das Thema vertiefte er im Nachfolgewerk The Grip Of Film (2017). Das Buch Ayoade On Top (2019) widmete er der wissenschaftlichen Betrachtung des Films Flight Girls (im Original View from the top), wobei die ironisch/ernste Tiefenanalyse eines filmisch eher belanglosen Streifens als Kritik filmischer Stilmittel und der Filmindustrie im Allgemeinen dient.