1. Generation: Versionen 1.0 bis 3.0.2

Die erste Version der Apple-TV-Software basierte auf Mac OS X Tiger (10.4.7, 2006), die Benutzeroberfläche war zunächst eine Spezialversion von Front Row. Im Februar 2008 wurde mit der Version 2.0 (auch Apple TV „Take 2“ genannt) eine eigenständige Benutzeroberfläche entwickelt. Am auffälligsten ist dies beim Hauptmenü: das bunt animierte Menü von Front Row wurde in der Version 2.x durch ein fast rein schwarzweißes, eckiges Hauptmenü ersetzt.

Der Funktionsumfang wurde gegenüber Front Row ständig erweitert, das deutschsprachige Changelog gibt einen Überblick. Besondere Funktionserweiterungen sind der Zugriff auf Flickr, YouTube, MobileMe, iTunes Store (für Kinofilme in HD-Qualität) und seine Streaming-Funktion für AirPlay-fähige-Lautsprecher (damals hieß diese Technik noch AirTunes). Mit Version 2.4 wurde die Möglichkeit entfernt, für in iPhoto angelegte Diashows die dort angegebene Hintergrundmusik abzuspielen. Stattdessen kann man nur noch einen Musiktitel oder eine Wiedergabeliste am Apple TV angeben, die in allen Diashows genutzt wird.

Am 29. Oktober 2009 veröffentlichte Apple Version 3.0 der Software. Die auffälligste Verbesserung ist das geänderte Layout des Hauptmenüs, das einen direkten Zugriff auf die neuesten Medien ermöglicht. Außerdem kamen die Unterstützung für iTunes LP, iTunes Extras, iTunes Genius-Mixe, in iTunes gelistete Internet-Radiostationen und zwei neue Suchoptionen nach Ereignissen oder Gesichtern für in iPhoto oder Aperture gespeicherte Medien.

2. und 3. Generation: Versionen 4.0 bis 6.2.1

Mit der zweiten Generation des Apple TV erschien im September 2010 die Version 4.0 der Apple-TV-Software. Visuell ähnelt sie der Version 3, basiert aber technisch nicht mehr auf dem Betriebssystem Mac OS X, sondern auf iOS, um den Apple-A4-Prozessor (ARM-Architektur) des neuen Apple TV nutzen zu können. Das Apple TV der ersten Generation mit Intel-Prozessor (IA-32-Architektur) wird daher ab dieser Version nicht mehr unterstützt.

Zum Erscheinen der dritten Generation des Apple TV wurde mit Version 5.0 die Benutzeroberfläche erneut umgestaltet; dabei wurde die Startseite mit farbigen Icons iOS-ähnlicher. Das Bedienkonzept wurde weiter vereinfacht, so kann nur noch ein einziger Computer mit dem Apple TV verbunden werden. Dagegen kann von mehreren iOS-Geräten gestreamt werden.

Ab der Softwareversion 5.2 beherrscht das Apple TV auch die Audioausgabe an AirPlay-Lautsprecher. Außerdem wird nun das Koppeln des Apple Wireless Keyboard per Bluetooth unterstützt.

Version 6.0 der Apple-TV-Software brachte unter anderem die Konferenzraumanzeige, automatische Softwareaktualisierung, Podcasts, iTunes Radio (nur USA) und iMovie Theater.

3. Generation: Version 7.0 bis 7.6.1

Im September 2014 wurde Version 7.0 veröffentlicht, ab der die zweite Generation des Apple TV nicht mehr unterstützt wird. Die auffälligste Neuerung ist das überarbeitete Design der Benutzeroberfläche, mit dem Apple die in iOS 7 begonnene Abkehr von skeuomorphistischen Elementen hin zu einem „flacheren“ Softwaredesign auch auf das Apple TV überträgt. Daneben wurde Unterstützung für die iCloud-Familienfreigabe sowie Peer-to-Peer AirPlay hinzugefügt, wobei letzteres ein Apple TV der dritten Generation Rev A voraussetzt. Neue Dienste wie etwa Apple Music wurden bisher nicht für die Apple-TV-Software veröffentlicht, sondern nur für den Nachfolger tvOS.

Am 13. Mai 2019 erhielt die 3. Generation nach längerer Zeit erneut ein Update. Neben einigen Fehlerbehebungen im Bereich Bluetooth und WiFi erhielt die Version auch Zugang zu einer fundamental überarbeiteten TV-App, die Apple zeitgleich auch für tvOS 12.3 zur Verfügung stellte.

Im Zuge der Einführung von iOS 13 am 24. September 2019 und weiteren Apple-seitigen Software-Updates wurde auch die Apple-TV-Software 7.4 veröffentlicht. Das Update 7.4 enthält laut Apple vorwiegend Fehlerkorrekturen, wenngleich auch die Apple-TV-App überarbeitet und für den Start des neuen Apple-eigenen Streamingdienstes Apple TV+ vorbereitet wurde. Ebenso hat sich das Logo der Apple-TV-App leicht geändert und entspricht nun der grafischen Darstellung bekannt aus iOS 13 und macOS 10.15 Catalina.

Mit Version 7.5, 7.6 und 7.6.1 wurden im Laufe des Jahres 2020 weitere Aktualisierungen für das Apple TV der 3. Generation veröffentlicht, die neben Fehlerbehebungen auch Unterstützung für die Apple TV Remote-Oberfläche im Kontrollzentrum von iOS-Geräten brachten.

4. Generation und neuer: tvOS

Zeitgleich mit der vierten Generation des Apple TV wurde im September 2015 ein neues Betriebssystem namens tvOS vorgestellt, das nicht auf älteren Generationen des Apple TV läuft. Neben einer komplett überarbeiteten Benutzeroberfläche bietet es einen App Store und die Sprachsteuerung Siri, beides Neuheiten für das Apple TV. Laut Craig Federighi basiert tvOS zu 95 % auf iOS, mit Anpassungen für die Nutzung auf dem Fernsehschirm. Die Versionsnummer ist jeweils identisch mit jener von iOS. Dadurch wurde Version 8 übersprungen und die erste Version unter dem Namen tvOS trägt Versionsnummer 9.0.

Mit Version 11 unterstützt tvOS das neue Apple TV 4K und auf diesem die Wiedergabe in UHD, wahlweise auch mit HDR. Gekaufte alte HD-Filme werden automatisch als 4K mit oder ohne HDR je nach Verfügbarkeit kostenlos zur Verfügung gestellt. Auch auf dem Apple TV der 4. Generation läuft tvOS 11, allerdings ohne UHD und ohne HDR.

Im Juni 2018 wurde das neue tvOS 12 vorgestellt, Neuerung ist vor allem die zukünftige Unterstützung von Dolby Atmos, welches erst im Q4 2018 erscheinen wird.

Im Juni 2019 wurde an der WWDC 2019 tvOS 13 gezeigt. Neben einem komplett umgestalteten Home-Screen bietet die neue Version Multi-User Support an. Zusätzlich kommt Apple Arcade auf AppleTV.