1951–1968

Nachdem 1951 in Ağdam ein Fußballstadion gebaut worden war, gab es Versuche, ein Profiteam zu gründen. Aus diesen Versuchen ging der Verein hervor, damals unter dem Namen „Məhsul“. 1966 spielte die Mannschaft erstmals um die aserbaidschanische Meisterschaft und wurde Vierter. Größter Erfolg war der zweite Platz im Jahr 1968. Nach 1968 geriet der Verein in finanzielle Probleme und nahm für lange Zeit nicht an der Meisterschaft teil.

1977–1990

1977 wurde der Verein unter dem Namen „Şəfəq“ neu gegründet. 1987 bekam er seinen heutigen Namen Qarabağ FK und gewann seitdem zehnmal die aserbaidschanische Meisterschaft.

1991–2009

Der Zusammenbruch der Sowjetunion führte zum Krieg zwischen Aserbaidschan und seinem Nachbarn Armenien um die Region Bergkarabach. Im Rahmen des Krieges besetzten armenische Separatisten unter anderem die Stadt Ağdam und halten sie bis 2020 besetzt. Die Stadt ist fast gänzlich zerstört. Der Verein flüchtete in die Hauptstadt Baku.

Nach der Unabhängigkeit des Landes 1991 spielte man in der 1992 gegründeten Premyer Liqası mit. In der zweiten Saison gewann man den Meistertitel, als man sich in den Meisterschaftsplayoffs durchsetzte. Mit dem Sieg im Pokalfinale gegen İnşaatçı Baku gewann man das Double. In den folgenden Jahren spielte der Verein immer um die Meisterschaft mit. 1997 wurde man zwar nur Tabellenzweiter, aufgrund von „Jugendpunkten“, die für Leistungen der U-15- und U-16-Auswahlen vergeben wurden, wurde dennoch der Meistertitel zuerkannt. In den Jahren 1998 bis 2001 geriet der Verein erneut in finanzielle Schieflage.

2003 wurde die Meisterschaft abgesagt. Das stattdessen stattfindende Turnier zum 65. Geburtstag von Neftçi Baku PFK wurde im Finale im Elfmeterschießen gegen den Gastgeber gewonnen, der Meistertitel wurde für diese Spielzeit jedoch nur inoffiziell vergeben.

2009 wurde man zum dritten Mal in der Vereinsgeschichte Pokalsieger, als İnter Baku mit 1:0 besiegt wurde.

2010–heute

In den Play-off-Spielen zur UEFA Europa League 2010/11 trat Qarabağ Ağdam am 19. und 26. August 2010 gegen den Bundesligisten Borussia Dortmund an, schied aber nach Niederlagen im Hin- und Rückspiel aus. 2013/14 traf der Verein in den Play-offs zur Europa League auf Eintracht Frankfurt und verlor abermals Hin- und Rückspiel.

Am Ende der Saison 2013/14 gelang dem Verein erstmals seit 21 Jahren und zum vierten Mal in der Vereinsgeschichte die aserbaidschanische Meisterschaft. Die Vorherrschaft der Bakuer Vereine, zum Teil mit sechs Mannschaften in der Liga vertreten, wurde somit durchbrochen: Hieß der Meister 2007 noch FK Xəzər Lənkəran, so folgten in den nächsten Jahren İnter Baku, FK Baku, erneut İnter Baku sowie Neftçi Baku (dreimal in Folge). Von 2014 bis 2020 gewann Qarabağ Ağdam die Meisterschaft siebenmal in Folge.

In der Saison 2014/15 erreichte Qarabağ Ağdam erstmals die Gruppenphase der UEFA Europa League. Nachdem man in der 3. Qualifikationsrunde zur UEFA Champions League knapp am FC Red Bull Salzburg gescheitert war, setzte man sich in der Playoff-Runde zur Europa League gegen den FC Twente Enschede durch. In der Gruppenphase schied man dann allerdings als Dritter gegen Inter Mailand, Dnipro Dnipropetrowsk und AS Saint-Étienne aus.

Als erster aserbaidschanischer Verein erreichte der Klub 2017/18 nach drei überstandenen Qualifikationsrunden die Gruppenphase der Champions League. In einer Gruppe mit dem FC Chelsea, Atlético Madrid und dem AS Rom schied der Verein mit zwei Punkten als Tabellenletzter aus.

In der Saison 2020/21 stand Qarabağ Ağdam einen Spieltag vor Saisonende auf dem ersten Platz, einen Punkt vor dem Zweitplatzierten Verein Neftçi Baku. Am letzten Spieltag traten beiden Mannschaften im direkten Duell gegeneinander an. Da Baku das Spiel mit 1:0 gewann, wurde Ağdam (nach zuvor sieben gewonnenen Meisterschaften in Folge) lediglich Vizemeister. In der Saison 2021/22 konnte Ağdam erneut die Meisterschaft der aserbaidschanischen Liga feiern. Zudem überstand der Klub in dieser Saison zum ersten Mal in der Vereinsgeschichte die Gruppenphase eines europäischen Wettbewerbs; in der UEFA Europa Conference League 2021/22 qualifizierte sich der Verein als Gruppenzweiter für die Zwischenrunde. Die in Hin- und Rückspiel ausgetragenen Begegnungen gegen den Dritten der Gruppe E der Europa League, Olympique Marseille, wurden mit 1:3 und 0:3 verloren.