The New Blackjacks (1996–1998)

Im Frühjahr 1996 trat er bei der WWF als langhaariger und bärtiger Cowboy Justin Hawk Bradshaw auf, jedoch wurde dieses Gimmick am Ende desselben Jahres wieder fallen gelassen. 1997 bildete er mit Barry Windham das Tag Team New Blackjacks, welches ebenfalls nicht lange bestand. Im nächsten Jahr bestritt Layfield nur zwei „große“ Matches, eines davon bei No Way Out gegen Jeff Jarrett.

Acolytes Protection Agency (1998–2004)

Von 1998 an bis ins Jahr 2004 bildete Layfield zusammen mit Ron Simmons ein Tag-Team unter dem Namen „The Acolytes“. Layfield wurde zusammen mit Simmons mehrmaliger Tag-Team-Champion und ihr Gimmick entwickelte sich immer mehr zu trinkfesten Kneipenschlägern, die für Geld ihre Dienste in der Acolytes Protection Agency (APA) offerierten. Die Abkürzung wurde schließlich auch der Teamname und die Ausrichtung behielten sie bis ins Jahr 2004 bei. Jedoch durfte Layfield in dieser Zeit unter anderem auch den WWE European Championship und den WWE Hardcore Championship erringen. 2002 kam es kurz nach Wrestlemania im Rahmen der Aufteilung der Wrestler in verschiedene Shows zur Trennung der Acolytes. Während Simmons bei SmackDown auftrat, verblieb Bradshaw bei RAW. Hier versuchte man erstmals, ihn als Einzelwrestler zu etablieren, was aber missglückte. Das APA-Team wurde wenig später wieder vereinigt, nachdem Layfield ebenfalls zu SmackDown gewechselt war. Bei WrestleMania 20 im Jahr 2004 gab es das vorläufig letzte Match der beiden zusammen in einem Team.

WWE Champion und Color-Kommentator (2004–2007)

Nach diversen Abgängen erfolgreicher Akteure bei SmackDown und aufgrund der dadurch entstandenen Lücken entwickelte WWE-Chef Vincent K. McMahon für Layfield ein neues Gimmick und ermöglichte ihm den Aufstieg zum Superstar. Von diesem Zeitpunkt an verkörperte er als John Bradshaw Layfield (JBL) einen reichen, erfolgreichen Texaner, der wie ein Politiker agierte und als Bösewicht das Publikum gegen sich aufbrachte. Ihm wurde eine eigene Gruppierung, „The Cabinett“, zur Seite gestellt. Sie bestand aus Orlando Jordan als „Chief of Staff“-(Diejenigen, die die Angestellten verwalten) und den Basham Brothers (Doug & Danny Basham), die als „Secretaries of Defense“ (Verteidigungsminister) fungierten. Bei der Großveranstaltung Great American Bash 2004 durfte JBL Eddie Guerrero besiegen und somit den WWE-Champion-Titel erhalten.

Layfield durfte den Titel verhältnismäßig lange halten und bestritt während dieser Zeit Fehdenprogramme mit dem Undertaker, Booker T, Kurt Angle und Big Show. Schließlich musste er den Titel 2005 bei Wrestlemania 21 an John Cena abgeben.

Nach einigen Rück-Matches durfte er sich ein Jahr später bei Wrestlemania 22 den WWE United States Championship gegen Chris Benoit sichern, gab diesen jedoch wenig später an Bobby Lashley wieder ab. Nachdem Layfield ein weiteres Fehdenprogramm gegen Rey Mysterio bestritten hatte, trat er vorläufig aus dem aktiven Geschehen zurück.

Kurze Zeit später löste er Tazz als Kommentator bei SmackDown ab, da dieser zu ECW wechselte. Layfield war bei SmackDown als Color-Kommentator tätig (Kommentatoren, die nicht nur auf das Ringgeschehen, sondern auch die Geschichten darum eingehen).

Grand Slam und Rücktritt (2007–2009)

Bei der Großveranstaltung WWE Armageddon am 16. Dezember 2007 griff er wieder aktiv ins Ringgeschehen ein, woraus sich ein Fehdenprogramm mit Chris Jericho entwickelte. Im Jahr 2008 folgten diverse Fehdenprogramme mit verschiedenen Gegnern, wie John Cena und Shawn Michaels, darunter auch Matches um die höchsten Titel der Promotion, welche er aber nicht erringen sollte.

Am 9. März 2009 durfte Layfield CM Punk besiegen und wurde somit zum WWE Intercontinental Champion. Diesen Titel gab er bei Wrestlemania 25 an Rey Mysterio wieder ab. Nach Matchende gab er wegen Rückenproblemen seinen Rücktritt vom aktiven Wrestling bekannt.

Rückkehr als Kommentator (2012–2017)

Am 23. Juli 2012 hatte er zusammen mit seinem früheren APA-Tag-Team-Partner Faarooq einen Gastauftritt in der 1000. Ausgabe von RAW.

Nachdem Jerry Lawler in einer Ausgabe von RAW real einen Herzinfarkt erlitten hatte, kehrte Layfield zunächst kurzfristig als Kommentator zu RAW und bei Pay-Per-Views zurück. Seit der SmackDown-Show vom 5. Oktober 2012 ist Layfield an der Seite von Josh Matthews bei SmackDown zu sehen und hören. Im November 2012 gab er bekannt, dass er wieder einen Vertrag bei der WWE als dauerhafter Kommentator unterzeichnet hat.

Im September 2017 kündigte er seinen Rücktritt als Kommentar an, um sich auf seine Arbeit als Botschafter für Beyond Sport zu konzentrieren, er möchte aber trotzdem weiter mit WWE zusammenarbeiten.

Am 6. April 2021 wurde er in die Hall of Fame eingeführt.