1992–2000

Die Mannschaft aus St. Petersburg war nach dem Zusammenbruch der Sowjetunion einer der Gründungsmitglieder der neugeschaffenen russischen Obersten Liga. Nach der enttäuschend verlaufenen Saison 1992 belegte das Team in der Abstiegsrunde den 16. Tabellenplatz und musste in die zweitklassige 1. Division absteigen. Drei Spielzeiten benötigte der Verein, um sich wieder in der ersten Klasse zu etablieren. Von 1996 bis 2000 wurden Plätze im Tabellenmittelfeld belegt.

2001–2010

In der Saison 2001 konnte erstmals der dritte Rang mit Juri Morosow als Cheftrainer erspielt werden. Wegen einer Erkrankung gab Juri Morosow 2002 sein Amt auf; die von ihm aufgebaute junge Mannschaft wurde in der Saison 2003 unter seinem Nachfolger Vlastimil Petržela erstmals russischer Vizemeister, nach dem enttäuschenden zehnten Platz aus dem Jahr 2002. Im UEFA-Pokal 2002/03 wurde in der Qualifikationsrunde der FC Encamp aus Andorra besiegt. In der 1. Runde erwies sich allerdings der Grasshopper Club Zürich als zu stark für Zenit. Unter Vlastimil Petržela wurde die Mannschaft in der Saison 2004 Vierter, 2005 Sechster. 2005 schied Zenit nach der Gruppenphase aus dem UEFA-Pokal aus. Nachdem in den Qualifikationsrunden der ASKÖ Pasching und der FK Roter Stern Belgrad bezwungen worden waren. 2006 erreichte Zenit das Viertelfinale des UEFA-Pokals. Im Sechzehntelfinale traf die Mannschaft auf Rosenborg Trondheim. Das Hinspiel in Trondheim wurde mit 2:0 gewonnen. Im Rückspiel vor eigenem Publikum besiegte Zenit die Norweger mit 2:1. Im Achtelfinale traf Zenit auf die Olympique Marseille. Nach einem 1:0-Hinspielerfolg in Marseille gab es vor eigenem Publikum ein 1:1-Unentschieden. Im Viertelfinale schied Zenit gegen den späteren Pokalsieger FC Sevilla aus. Am 3. Mai 2006 wurde Vlastimil Petržela entlassen, nachdem er sich mit den neuen Besitzern überworfen und auch einige Spieler gegen sich hatte.

Im Juli 2006 unterschrieb der Niederländer Dick Advocaat bei Zenit St. Petersburg. Saison 2006 schloss das Team jeweils auf dem vierten Platz ab. In der Saison 2007 wurde Zenit St. Petersburg erstmals russischer Meister. In diesem Jahr hat sich Zenit St. Petersburg spielerisch enorm verstärkt und vom Hauptsponsor dem weltweit größten Erdgasförderunternehmen Gazprom, der den Verein im Dezember 2005 übernommen hatte, mit großzügigen Geldzuwendungen konsequent aufgebaut. Bei der Teilnahme am UEFA-Pokal 2007/08 traf der Club in der Gruppenphase auf den 1. FC Nürnberg (2:2) und besiegte Bayer Leverkusen im Viertelfinale mit 4:1 und 0:1. Im Halbfinale gewann die Mannschaft gegen den Favoriten Bayern München, wo die Mannschaft im Hinspiel ein 1:1 erzielte und im darauf folgenden Rückspiel den deutschen Rekordmeister mit 4:0 bezwang. Das Finale gegen die Glasgow Rangers gewannen sie mit 2:0.

Im August 2008 gewannen sie zum ersten Mal den UEFA Super Cup in Monaco gegen Manchester United mit 2:1. Die Spielzeit 2008 beendete das Team auf dem fünften Rang. In der Gruppenphase der UEFA Champions League 2008/09 belegte die Mannschaft in der Gruppe H hinter Juventus Turin und Real Madrid und vor dem weißrussischen Überraschungsteam BATE Baryssau den dritten Platz und spielte somit in dem UEFA-Pokal 2008/09 weiter. Im Sechzehntelfinale wurde der VfB Stuttgart mit 2:1 und 2:1 besiegt. Das Achtelfinale wurde nach 0:2 und 1:0 gegen Udinese Calcio verloren.

Zenit nahm an der Qualifikation für die UEFA Europa League 2009/10 teil, wo sie allerdings gegen den portugiesischen Vertreter Nacional Funchal nach 3:4 und 1:1 in der Play-off-Runde ausschieden. Im August 2009 gab der Verein bekannt, sich mit sofortiger Wirkung vom niederländischen Trainer Dick Advocaat zu trennen. Da sein Vertrag zum Saisonende (Dezember 2009) auslief und er sich öffentlich dazu bekannte, danach Nationaltrainer Belgiens zu werden, verschlechterte sich die Leistung der Mannschaft zunehmend. Auch seine Kritik an Sportchef Igor Kornejew war Ausschlag gebend für seine Entlassung. Er wurde durch den bisherigen Nachwuchstrainer Anatoli Dawydow ersetzt. In der Saison 2009 belegte das Team den dritten Platz. Im Dezember 2009 übernahm der Italiener Luciano Spalletti den Chef-Trainerposten bei Zenit. Bereits im Mai 2010 gewann der italienische Trainer mit seiner neuen Mannschaft den nationalen Pokal und im November außerdem die Meisterschaft.

2011–2018

In der dritten Qualifikationsrunde zur UEFA Champions League 2010/11 wurde zunächst Unirea Urziceni bezwungen, anschließend jedoch die Play-off-Runde gegen den AJ Auxerre verloren. Somit spielte die Mannschaft aus Sankt Petersburg in der Gruppe G der UEFA Europa League 2010/11 weiter, wo alle sechs Partien gegen RSC Anderlecht, AEK Athen und Hajduk Split gewonnen wurden. Im Sechzehntelfinale wurde der BSC Young Boys überwunden. Im Achtelfinale musste sich Zenit dem FC Twente Enschede geschlagen geben.

Durch den Meisterschaftsgewinn 2010 qualifizierte sich der Verein für die Gruppenphase der UEFA Champions League 2011/12. Die Gegner in der Gruppe G waren FC Porto, Schachtar Donezk und APOEL Nikosia. Als Gruppenzweiter hinter dem zypriotischen Überraschungsteam schaffte die Mannschaft erstmals den Sprung ins Achtelfinale und traf dort auf den portugiesischen Verein Benfica Lissabon, dem Zenit mit 3:2 und 0:2 unterlag.

2012 folgte der dritte Meisterschaftsgewinn, der das Team aus der Metropole an der Newa zur Teilnahme an der Gruppenphase der UEFA Champions League 2012/13 berechtigte. In der Gruppenphase der UEFA Champions League erkämpfte die Mannschaft hinter FC Málaga sowie AC Mailand und vor RSC Anderlecht den dritten Rang und spielte somit in der UEFA Europa League 2012/13 weiter, wo Zenit im Sechzehntelfinale den FC Liverpool besiegte. Anschließend schied Zenit gegen den FC Basel im Achtelfinale aus.

Zur Saison 2012/13 verstärkte sich Zenit mit dem belgischen Nationalspieler Axel Witsel von Benfica Lissabon. Dieser Transfer kostete dem Verein rund 40 Millionen Euro Ablöse. Außerdem wechselte der brasilianische Stürmer und ebenfalls Nationalspieler Hulk für 50 Millionen Euro vom FC Porto nach Sankt Petersburg. Trotz solch namhafter Verpflichtungen konnte der Meistertitel nicht verteidigt werden. Es reichte hinter dem ZSKA Moskau nur zur Vizemeisterschaft, wodurch Zenit in der Play-off-Phase der UEFA Champions League 2013/14 gegen den FC Paços de Ferreira startete und diesen nach zwei Siegen bezwingen konnte. In der Gruppenphase traf das Team aus St. Petersburg auf Atlético Madrid, FC Porto und FK Austria Wien. Nachdem das Team die Gruppenphase als schwächster Zweiter mit sechs Punkten überstand, wurde ihnen für das Achtelfinale der Vorjahresfinalist Borussia Dortmund zugelost. Dort verlor Zenit zuhause 2:4, gewann anschließend auswärts 2:1 und schied somit aus dem weiteren Wettbewerb aus. Am 11. März 2014 wurde Luciano Spalletti wegen Erfolglosigkeit entlassen und interimsweise durch seinen bisherigen Assistenten Sergei Semak ersetzt. Noch im selben Monat wurde der Portugiese André Villas-Boas als sein Nachfolger unter Vertrag genommen.

In der Saison 2014/15 gelang Zenit, nachdem in den Qualifikationsrunden AEL Limassol und Standard Lüttich bezwungen wurden, der Einzug in die Gruppenphase der Champions League und schied als Tabellendritter aus dem Wettbewerb aus. Qualifizierte sich aber dadurch für das Sechzehntelfinale der UEFA Europa League 2014/15. Dort schied Zenit im Viertelfinale gegen den FC Sevilla aus, nachdem zuvor PSV Eindhoven und den FC Turin besiegt worden waren.

Der Verein hat nach einem 1:1-Unentschieden beim FK Ufa zwei Spieltage vor Saisonende 2014/15 die Meisterschaft in der Premjer-Liga unter Dach und Fach gebracht. Es ist insgesamt die vierte für das Team aus dem Nordwesten Russlands, nachdem die heimische Premjer-Liga zwei Spielzeiten lang von ZSKA Moskau dominiert wurde. Somit war die Mannschaft direkt für die Gruppenphase der Champions League qualifiziert. Mit FC Valencia, Olympique Lyon und KAA Gent vervollständigte Zenit die Gruppe H des Wettbewerbs. Bereits nach dem vierten Spieltag schaffte die Mannschaft durch vier hintereinander folgende gewonnene Partien zum dritten Mal in seiner Geschichte den Sprung ins Achtelfinale der Champions League, wo beide Spiele gegen den portugiesischen Meister Benfica Lissabon verloren wurden. In der Premjer-Liga 2015/16 belegte die Mannschaft den dritten Tabellenplatz, wurde Russischer Pokalsieger und nahm somit an der Gruppenphase der UEFA Europa League 2016/17 teil. Im Mai 2016 übernahm der Rumäne Mircea Lucescu den Cheftrainer-Posten bei Zenit. Zenit gewann die Gruppe D mit AZ Alkmaar, Maccabi Tel Aviv sowie Dundalk FC, traf im Sechzehntelfinale auf RSC Anderlecht und schied aufgrund der Auswärtstorregel nach 0:2 auswärts und 3:1 auf heimischen Boden.

In der Premjer-Liga 2016/17 wurde Zenit Dritter und verpasste somit zum zweiten Mal in Folge die Qualifikationsplätze für die Champions League. Daraufhin wurde Lucescus Vertrag aufgelöst. Als Nachfolger wurde Roberto Mancini im Juni 2017 vorgestellt. Die Mannschaft verzeichnete gleich fünf argentinische Neuzugänge (Emanuel Mammana, Leandro Paredes, Matías Kranevitter, Emiliano Rigoni und Sebastián Driussi) und startete in der dritten Qualifikationsrunde zur UEFA Europa League 2017/18, wobei zuerst Bne Jehuda Tel Aviv und anschließend in den Play-offs der FC Utrecht bezwungen wurden. In der Gruppe L traf Zenit auf Real Sociedad San Sebastián, Rosenborg Trondheim sowie Vardar Skopje und erreichte als Tabellenerster das Sechzehntelfinale, wo Celtic Glasgow besiegt wurde. Im Achtelfinale schied Zenit gegen RB Leipzig aus.

Ära Sergei Semak (2019 – heute)

Zur Saison 2018/19 wurde Sergei Semak als neuer Trainer von Zenit St. Petersburg präsentiert. Die Saison 2018/19 konnte erfolgreich auf dem 1. Platz abgeschlossen werden. Zur darauffolgenden Saison konnte das zweite Double der Vereinsgeschichte errungen werden, welches aus dem Gewinn des nationalen Pokals und der nationalen Liga besteht. Zum Start der Saison 2020/21 konnte auch der Superpokal gewonnen werden. In dieser und den zwei darauffolgenden Saisons konnte jeweils der nationale Titel und der nationale Supercup errungen werden.