Ohio Valley Wrestling und ECW Champion (2006–2008)

Brooks wurde zuerst bei der WWE-Ausbildungsliga Ohio Valley Wrestling eingesetzt. Dort durfte er zusammen mit Seth Skyfire die Southern Tag Team Titel sowie den OVW Television und den OVW Heavyweight Titel erringen.

Am 24. Juni 2006 debütierte Brooks bei der ECW. Anschließend fehdete er gegen Mike Knox. Es folgte eine Fehde mit Johnny Nitro, in der Brooks schließlich den ECW-Titel gewinnen durfte. Am 21. Januar 2008 musste Brooks seinen Titel an Chavo Guerrero abgeben.

Mr. Money in the Bank und World Heavyweight Champion (2008–2009)

Bei WrestleMania 24 durfte er schließlich das Money in the Bank Ladder-Match für sich entscheiden. Am 23. Juni 2008 ließ man Brooks im Zuge des WWE Drafts zur Montagssendung RAW wechseln. Am 30. Juni 2008 durfte er die World Heavyweight Championship von Edge gewinnen. Am 7. September des Jahres wurde Brooks bei der Großveranstaltung Unforgiven laut Storyline verletzt und sein Titel für vakant erklärt. Brooks fehdete anschließend mit Kofi Kingston als Partner gegen Ted DiBiase und Cody Rhodes, die Träger der World Tag Team Championship, und durfte am 27. Oktober 2008 von diesen den Titel gewinnen. Am 13. Dezember mussten sie die Titel an John Morrison und The Miz wieder abgeben. Am 19. Januar 2009 erhielt er den WWE Intercontinental Titel gegen William Regal, bis er ihn am 9. März des Jahres wieder an JBL abgeben musste. Bei WrestleMania 25 durfte er erneut das Money in the Bank Ladder-Match gewinnen. Brooks hält den Rekord für den schnellsten WWE Triple Crown-Gewinn aller Zeiten. Er durfte die drei wichtigsten Titel (den World Heavyweight, den WWE Intercontinental und den World Tag Team Title (mit Kofi Kingston)) innerhalb von 204 Tagen gewinnen.

Anschließend wurde er im Rahmen des Drafts am 13. April 2009 zum SmackDown-Brand verschoben. Bei der Großveranstaltung Extreme Rules (7. Juni 2009) durfte er gegen Jeff Hardy den World Heavyweight Champion-Titel gewinnen. Bei der Großveranstaltung Night of Champions am 26. Juli 2009 unterlag er Jeff Hardy und gab den Titel wieder ab. Brooks durfte diesen aber beim SummerSlam 2009 erneut erhalten. Bei der Großveranstaltung Hell in a Cell 2009 musste er seinen Titel an den Undertaker abgeben.

The Straight Edge Society und Anführer von The New Nexus (2009–2011)

Zu Beginn des Jahres 2010 fehdete Brooks gegen Rey Mysterio. Bei der Großveranstaltung Over the Limit am 24. Mai 2010 verlor er ein Match gegen diesen, bei dem einerseits seine Haare, andererseits Rey Mysterios Maske auf dem Spiel standen. Er musste sich anschließend die Haare abschneiden lassen und gründete in der Folge das sektenähnliche Stable „Straight Edge Society“ (in Anlehnung an seinen tatsächlichen Lebensstil), welchem u. a. Luke Gallows und Serena Deeb angehörten. Mit der Entlassung Gallows' und Deebs wurde das Stable aufgelöst.

Seit Oktober 2010 war Brooks wieder Teil des RAW-Rosters. Wegen einer Verletzung, die er sich im Match gegen Evan Bourne zugezogen hatte, war er seit dem 22. November Teil des Kommentatoren-Teams von RAW. Nach der Verletzungspause begann er eine kurze Fehde mit John Cena. Am 27. Dezember 2010 wurde Brooks als Anführer des Staples Nexus präsentiert. Daraufhin fehdete er mit Nexus gegen John Cena und Randy Orton.

The Summer of Punk und WWE Champion (2011–2013)

Am 17. Juli 2011 gewann Brooks bei der Großveranstaltung Money In The Bank vor heimischen Publikum in Chicago die WWE Championship von John Cena, wobei er als der eigentliche Heel von den Fans frenetisch gefeiert und Cena massiv ausgebuht wurde. Kurz zuvor gab Punk bei RAW vom 27. Juni 2011 in Las Vegas, Nevada eine Worked Shoot Promo, also ein dem Anschein nach offenes und zuvor nicht abgesprochenes Interviewsegment, in dem er unter anderem Cena, WWE-Besitzer Vince McMahon, dessen Tochter Stephanie sowie Triple H massiv beleidigte und dabei auf reale Begebenheiten einging. Nachdem er später erklärte, dass das Mikrofon in der Hand jedes anderen einfach nur ein Mikrofon, in seiner Hand aber eine Rohrbombe sei, wurde diese Promo später als „Pipebomb“ (engl. Rohrbombe) bekannt. Nach dem Titelgewinn verließ er wie angekündigt mitsamt dem Titelgürtel die WWE, da sein bisheriger Vertrag laut Storyline nach Money In The Bank ausgelaufen war. Tatsächlich hatte Brooks wenige Tage zuvor einen neuen, deutlich lukrativeren Vertrag bei WWE unterschrieben.

Am 25. Juli 2011 kehrte Brooks als Babyface mitsamt der WWE Championship wieder in die WWE zurück, nachdem er einige Tage zuvor Triple H auf einer Pressekonferenz unangekündigt unterbrochen hatte. Da John Cena zwischenzeitlich die zuvor für vakant erklärte WWE Championship in einem Turnier von Rey Mysterio gewonnen hatte, gab WWE COO Triple H bei SmackDown tags darauf bekannt, dass es nun zwei legitime WWE-Champions gäbe. Beim SummerSlam gewann Brooks das Vereinigungsmatch gegen John Cena, musste den Titel aber am gleichen Abend an Alberto Del Rio wieder abgeben, der seinen Money in the Bank-Koffer einlöste. Am 20. November 2011 erhielt Brooks den Titel von Del Rio bei der Großveranstaltung Survivor Series zurück. Ähnlich wie bei Ring of Honor, wurde dieser Storyline-Verlauf als Summer of Punk bezeichnet.

Es folgten Fehden gegen Chris Jericho, Daniel Bryan, Kane und John Cena, der seinen Money In The Bank-Vertrag einlöste, es aber nicht schaffte, Brooks bei der Jubiläumsshow RAW 1000 zu besiegen. Damit ist er der erste WWE-Superstar, der einen Money In The Bank-Titleshot erfolgreich abwehren konnte. Vom 3. September 2012 bis zum 14. Juli 2013 fungierte Paul Heyman als Brooks’ Manager. Anschließend folgte eine Fehde gegen Ryback. Brooks erhielt in den USA große mediale Aufmerksamkeit, als er bei der RAW-Show vom 8. Oktober 2012 in ein Handgemenge mit einem Fan verwickelt war. Brooks war aufgrund eines Segmentes, wie es bei WWE häufiger üblich ist, ins Publikum gerannt und wartete dort auf das Ende des Show-Segments. Dabei wurde er von einem Fan, der sich hinter einem anderen versteckte, an den Hinterkopf geschlagen. Phil reagierte auf den Angriff, drehte sich um und schlug den hinter ihm stehenden Fan, den er fälschlicherweise für den Angreifer hielt, mit einem Schlag ins Gesicht nieder. Dabei zerbrach er auch dessen Brille. Nachträglich wurde der mangelnde Einsatz der Security bemängelt, allerdings auch das Verhalten des Fans, der noch mit dem Angriff im Internet prahlte. Der Fan, den Brooks fälschlicherweise erwischte, hat keine Anklage gegen ihn erhoben.

Beim Royal Rumble am 27. Januar 2013 verlor er seinen Titel nach einer Regentschaft von 434 Tagen an The Rock. Obwohl dies die mit Abstand längste Regentschaft seit 25 Jahren war, stand Brooks während dieser Zeit nur selten im Mainevent (also dem Hauptkampf des Abends). Meist wurden seine Matches in der Mitte der Card platziert, während der Mainevent von John Cena, Randy Orton oder Triple H eingenommen wurde. Dieser Umstand wurde von vielen Fans kritisiert, da man Brooks nur „die zweite Geige spielen lasse“ und damit diese historisch lange Regentschaft des wichtigsten Titels der WWE entwerte.

Letzte Fehden und Rücktritt (2013–2014)

Bei WrestleMania 29 unterlag CM Punk dem Undertaker im Match des Abends. Nach Wrestlemania 29 pausierte Brooks verletzungsbedingt. Am 16. Juni 2013 beendete er diese Pause mit einem Match gegen Chris Jericho bei der Großveranstaltung Payback.

Danach fehdete Punk zusammen mit Daniel Bryan gegen die Wyatt Family und gegen die Gruppierung The Shield. Seinen letzten Auftritt für die WWE hatte er beim Royal Rumble im Januar 2014, danach verließ er die WWE.

Am 26. Januar 2014 hatte Brooks seinen letzten Auftritt beim Royal Rumble 2014. Am Tag nach dem Royal Rumble, als Brooks bei Raw backstage anwesend war, verließ er genervt die Arena und legte bei den kommenden SmackDown-Tapings eine No Show hin. Daraufhin wurde er für 60 Tage suspendiert. Nachdem es lange Gerüchte um seinen Verbleib im Unternehmen gab, wurde er am 13. Juni 2014 entlassen.

Fehde mit MJF und zweifacher World Champion (2021–2022)

Nachdem sich schon im Vorfeld immer mehr Gerüchte im Internet verbreiteten, Brooks hätte einen Vertrag bei All Elite Wrestling unterschrieben, debütierte er am 20. August 2021 nach sieben Jahren Pause vom Professional Wrestling unter großem Jubel des Publikums in seiner Heimatstadt Chicago bei AEW Rampage unter seinem Ringnamen CM Punk. Sein erstes Match hatte er zwei Wochen später beim PPV All Out am 5. September 2021 gegen Darby Allin. Es folgte eine monatelange Fehde gegen MJF, der als Kind bereits Fan von CM Punk war und nun sein ehemaliges Idol herausforderte. Im Laufe der Fehde stellten sowohl Punk als auch MJF ihre Fähigkeiten am Mikrophon (Micwork) in mehreren intensiven und langen Wortgefechten (Promos) unter Beweis. Im Februar 2022 fügte MJF Punk die erste Niederlage bei AEW zu. Bei AEW Revolution am 6. März 2022 gewann Punk das finale Match der Fehde gegen MJF. Am 29. Mai 2022 gewann er bei AEW Double or Nothing die AEW World Championship. Hierfür besiegte er „Hangman“ Adam Page. Den Titel musste er jedoch 5 Tage später am 3. Juni 2022 aufgrund einer Verletzung ruhend legen, blieb aber Champion. Es wurde eine Interim-Championship geschaffen, die Jon Moxley bei AEW x NJPW: Forbidden Door am 26. Juni gewann. CM Punk kehrte am 10. August zurück. Am 24. August bei AEW Dynamite kam zum Match zwischen ihm und Jon Moxley, wo beide Titel vereinigt wurden. Moxley besiegte Punk in nur drei Minuten, nachdem er den laut Storyline immer noch angeschlagenen Fuß von Punk bearbeitete. Bei All Out am 4. September kam es zum Rückkampf, den Punk gewann und erneut AEW World Champion wurde.

Eklat nach All Out im September 2022

Im Anschluss an All Out kam es zu einem Eklat. In Anwesenheit von AEW Eigentümer Tony Khan äußerte sich CM Punk in der Pressekonferenz in heftigem und derben Tonfall abwertend über Colt Cabana (Scott Colton), die AEW Executive Vice Presidents Nick und Matt Jackson (The Young Bucks) und Kenny Omega (zu dritt bekannt als The Elite), sowie Adam Page, den er als „fucking dumbfuck“ beschimpfte. Hintergrund war der Jahre zuvor ausgetragene Konflikt zwischen Punk und Colt Cabana, der in einem Rechtsstreit endete (siehe unten). Cabana, ebenfalls bei AEW unter Vertrag, wurde 2022 aus dem Hauptprogramm geschrieben und in die Schwesterliga ROH verschoben. Adam Page, ein Vertrauter Cabanas, hätte CM Punk für die Versetzung verantwortlich gemacht, zudem hätten Page, die Young Bucks und Omega Gerüchte gestreut und Unwahrheiten verbreitet, so die Vorwürfe von Punk. Im Anschluss an die Pressekonferenz soll es Backstage zu einer Prügelei zwischen Punk, seinem Trainer Ace Steel und den Young Bucks und Omega gekommen sein. In Fan-Kreisen wurde darüber spekuliert, ob es sich um einen realen Konflikt oder einen Worked Shoot handle. Journalisten, darunter Dave Meltzer und Bryan Alvarez, berichteten einen Tag später, dass es sich nicht um einen Work handle. Bei der folgenden Dynamite Ausgabe am 7. September erklärte Tony Khan die World Championship für vakant. Ebenfalls wurde den Young Bucks und Omega die AEW World Trios Championship aberkannt, die sie als The Elite bei All Out gewonnen hatten. Weitere Details gab AEW nicht bekannt. CM Punk tauchte in den AEW Shows nicht mehr auf, ebenso wie Omega und die Young Bucks. Berichten von Dave Meltzer zufolge verletzte sich Punk zudem bei All Out folgenschwer am Arm. The Elite kehrte zweieinhalb Monate später bei Full Gear am 19. November zurück. Zu diesem Zeitpunkt hatte sich immer noch kein Beteiligter, noch AEW konkret über den Vorfall geäußert.

Rückkehr und Entlassung

Am 1. Juni 2023 kündigte Tony Khan die AEW-Rückkehr von Punk für die erste Ausgabe der neuen Show AEW Collision am 17. Juni 2023 in Chicago an. Wenige Tage vor der Show gab Punk ESPN ein Interview, in dem er sich für den Eklat entschuldigte, jedoch die Verantwortung nicht alleine bei sich sah. Eine Kontaktaufnahme mit Omega und den Young Bucks sei per Anwaltsschreiben zurückgewiesen worden. Bei Collision besiegte er in einem Trios Match zusammen mit FTR (Dax Harwood und Cash Wheeler) Samoa Joe, Jay White und Juice Robinson.

Beim PPV All In am 27. August 2023 im Wembley-Stadion in London besiegte er Samoa Joe. Backstage kam es zu einer handgreiflichen Auseinandersetzung zwischen Punk und Jack Perry. Punk soll auch mit Tony Khan und Mitgliedern des Produktionsteams aneinandergeraten sein. AEW gab daraufhin am 2. September die Entlassung von Punk bekannt. Tony Khan sagte, er habe Angst um seine Sicherheit und sein Leben gehabt. („Never in all this time have I ever felt until last Sunday that my security, my safety, my life was in danger at a wrestling show.“) Punk zu feuern wäre eine sehr schwere Entscheidung gewesen, er müsse jedoch seine Mitarbeiter schützen, so Khan. Als Mitgrund der Entlassung nannten mehrere Beobachter, dass der Konflikt zwischen Punk und The Elite auch nach Punks Rückkehr nicht gelöst werden konnte und laufend für Unruhe gesorgt habe.